De Moleneindstraat viel vóór 1961 onder de gemeente Nieuw-Ginneken en vóór 1942 onder de gemeente Ginneken en Bavel. Tot 1936 maakte de huidige Moleneindstraat deel uit van de Heusdenhoutseweg. Op 28 augustus 1936 besloot de gemeenteraad van Ginneken een huisnummering per straat in te voeren in wijk D, Heusdenhout. ‘Wegens den bouw van vele nieuwe woningen zijn daar veel tusschennummers in de huisnummering aangebracht, zoodat een nieuwe nummering zeker gewenscht is te achten.’ Een groot aantal straatnamen werd vastgesteld, onder andere de Heusdenhoutscheweg en de Tilburgscheweg en de Moleneindstraat. De nieuwe nummering werd ingevoerd in 1937.
De Moleneindstraat is genoemd naar het Moleneind in Teteringen. Volgens de toponymist Chr. Buiks is Moleneind een vrij jonge naam, gevormd in de negentiende eeuw, nadat onder Teteringen een molen gebouwd werd. Eind is een veel voorkomend element in nederzettingsnamen, zie ook Hoeveneind. Moleneind komt als straatnaam ook voor in Prinsenbeek.